Oculomotor compensation in bilateral vestibular hypofunction : an example of multisensory integration?
Compensation oculomotrice dans le déficit vestibulaire : un modèle d'intégration multisensorielle ?
Résumé
In humans, in case of rapid head movements, the vestibulo-ocular reflex (VOR) is the only eye movement enabling stabilization. The lack of gaze stabilization during head movements due to the impairment of the VOR requires the triggering of Catch up Saccades (CuS). Two different types of CuS have been described. CuS whith latencies close to that of visually guided saccades and Short Latency Catch up saccades (SL-CuS). The latency of these SL-CuS can be lower than the one of Express Saccades. They also seem to anticipate the final position of the head and reduce the gaze error even before the end of the head movement. There are many questions regarding these SL-CuS, including the underlying neural network, their origin, and functional impact in bilateral vestibular hypofunction. The following work addresses these different questions. The lack of stabilization of the image on the retina during head movement in vestibular impairment leads to reduced dynamic visual acuity (DVA). Our Hypothesis is that SL-CuS improve DVA of patients suffering from bilateral vestibular hypofunction. To address this hypothesis, we recorded DVA and eye movements during HIT in the plane of the horizontal canals in 18 patients with bilateral vestibular hypofunction. We found a significant correlation between DVA and the frequency and gain of the SL-CuS (positive) and negative correlation between the latency of SL-CuS and DVA (negative). SL-CuS seem to improve vision during head movement in cases of bilateral vestibular hypofunction. The latency of CuS after vestibular impairment seems to shorten with time giving rise to SL-CuS. The neural networks that lead to the reorganization of CuS, and to the appearance of SL-CuS, have not yet been identified. We hypothesized that the cerebellum participates in this neural network. To test this hypothesis, we compared the parameters of CuS during HIT and the visually guided saccades of two groups of 12 patients. One with bilateral vestibular hypofunction, the other with added cerebellar dysfunction. Mean latency of the first CuS was significantly longer in the group with cerebellar involvement and added vestibular hypofunction. The latencies of visually guided saccades were comparable. This suggest that the cerebellum plays a role in the generation of compensatory SL-CuS. It is still unclear what sensory inputs trigger SL-CuS. To evaluate the influence of visual information on SL-CuS we have developed a protocol allowing to do HIT in a virtual reality (VR) environment with the possibility to control at will the visual information associated with head movements. The feasibly was first evaluated in a population of 12 healthy subjects under normal conditions and in case of visio-vestibular conflict. With our protocol VOR during HIT virtual reality were recorded with a difference in average VOR gains of only 3% when compared to the gold standard (vHIT). We did not observe any difference in VOR gain between the different conditions of visio-vestibular conflict in VR. The second part of this study aimed to evaluate the role of visual information in triggering SL-CuS during HIT in 12 patients suffering from bilateral vestibular hypofunction. For this, we recorded HITs under normal conditions and in case of visio-vestibular conflicts using the same virtual reality system. Analysis of the latencies of first CuS shows that visual information affects the triggering of SL-CuS whose latency increases as the visio-vestibular conflict increases. Nevertheless, even in cases of extreme visio-vestibular conflict, SL-CuS that are discordant with respect to visual information are triggered in more than half of the trials. These studies illustrate the complexity of the mechanisms involved in compensation in case of vestibular impairment. However, they help to understand the role of the cerebellum and visual information concerning the SL-CuS as well as the functional role of these saccades in bilateral vestibular hypofunction.
Chez l’homme en cas de mouvement rapide de la tête, seul le réflexe vestibulo-oculaire (RVO) permet une stabilisation de l’image sur la rétine. En cas d’atteinte du RVO des saccades de compensation (CuS) sont nécessaires. Il existe des CuS avec des latences proches des saccades visuellement guidées et d’autres avec des latences plus courtes appelées Short Latency Catch up saccades (SL-CuS). La latence de déclenchement de ces SL-CuS après le début d’un mouvement de tête peut être inférieure à celle des Express Saccades. Elles semblent également anticiper la position finale de la tête et réduire l’erreur de position du regard avant même que la tête s’arrête de bouger. Il existe un grand nombre de questions concernant ces SL-CuS, dont leurs substrats anatomiques, leur origine et leur impact fonctionnel. Ce travail de thèse adresse ces différentes questions, grâce aux études suivantes. En cas d’atteinte vestibulaire, l’absence de stabilisation de l’image sur la rétine lors de mouvement de la tête peut être responsable d’une diminution de l’acuité dynamique (AVD). Notre hypothèse est que les SL-CuS améliorent l’AVD des patients souffrant d’aréflexie vestibulaire bilatérale. Nous avons donc enregistré l’AVD et les mouvements oculaires au cours de mouvements rapides de la tête (HIT) dans le plan des canaux horizontaux chez 18 patients souffrant d’aréflexie vestibulaire bilatérale. Il existe une corrélation significative entre l’AVD et la fréquence ou le gain de ces SL-CuS (positive) et entre l’AVD et la latence des SL-CuS (négative). Ces saccades semblent donc bien améliorer la vision au cours de mouvement de la tête en cas d’atteinte vestibulaire. La latence des CuS se raccourcit avec le temps après un déficit vestibulaire donnant naissance aux SL-CuS. Les réseaux qui conduisent à la réorganisation des CuS et à l’apparition des SL-CuS n’ont pas encore été identifiés. Nous avons fait l’hypothèse que le cervelet participait au réseau permettant leur mise en place. Nous avons comparé les paramètres des saccades de correction lors de HIT et les saccades visuellement guidées de deux groupes de 12 patients avec aréflexie vestibulaire. Dans un de ces groupes les patients présentaient en plus une atteinte cérébelleuse. La latence moyenne des premières CuS était significativement plus longue en cas d’atteinte cérébelleuse associée à l’atteinte vestibulaire. Les latences des saccades visuellement guidées étaient comparables. Il semble donc que le cervelet intervient dans les réseaux permettant un raccourcissement progressif des latences de ces saccades. Les systèmes sensoriels qui permettraient le déclenchement des SL-CuS n’ont pas encore été clairement identifiés. Afin d’étudier le rôle de l’information visuelle nous avons envisagé un protocole permettant la réalisation de HIT dans un environnement de réalité virtuelle (VR). La faisabilité du protocole a été évaluée dans une population de 12 sujets sains dans des conditions normales et en cas de conflit visio-vestibulaire. Notre protocole a permis l’enregistrement du RVO lors de HIT en VR avec un gain moyen qui diffère seulement de 3% avec le gold standard. Nous n’avons pas observé de différence significative de gain de RVO entre les différentes conditions. Avec le même protocole nous avons ensuite quantifié le rôle de l’information visuelle dans le déclenchement des SL-CuS lors de HIT chez 12 sujets souffrant d’aréflexie vestibulaire. La latence des CuS augmente à mesure que le conflit viso-vestibulaire augmente mais la présence d’un nombre important de SL-CuS discordantes par rapport à l’information visuelle semble indiquer que celle-ci n’est pas le déclencheur principal des SL-CuS. Les études réalisées illustrent la complexité des mécanismes de compensation en cas d’aréflexie vestibulaire. Néanmoins certaines réponses ont pu être apportées sur le rôle du cervelet et de l’information visuelle concernant les SL-CuS ainsi que le rôle fonctionnel des SL-CuS dans l’aréflexie vestibulaire.
Origine : Version validée par le jury (STAR)