Anxiety and parasite manipulation in an amphipod : evolutive and mechanistic approaches
Anxiété et manipulation parasitaire chez un invertébré aquatique : approches évolutive et mécanistique
Résumé
Trophically transmitted parasites induce changes in their host’s phenotype. These changes are supposed to increase transmission probability to definitive hosts through the predation of intermediate hosts. This phenomenon is known as ‘parasite manipulation’ has been hypothesized to be an adaptive trait of parasites for a long time. As manipulation involves predator-prey interactions, it is therefore necessary to understand how antipredatory behaviours are modulated by exogenous (predation pressure) and endogenous (infection, emotional state) factors. We tried to go into this phenomenon in depth, in amphipods, by responding toseveral questions : (1) what is the extent of the multidimensionality in parasite manipulation by Acanthocephalan, quantified through a meta-analysis ; (2) is there variation in the magnitude of antipredatory behaviours according to local predation risk? (3) are antipredatory behaviours flexible with respect to local predation risk? (4) Do parasites exploit behavioural flexibility in uninfected individuals, in relation to an emotional state such as anxiety-like state? Within the Acanthocephala phylum, we evidenced notable changes, more particularly of host antipredatory behaviours (microhabitat changes, protection and responses to stimuli). Considering Gammarus fossarum, Pomphorhynchus tereticollis host-parasite couple, we showed that there was variation in the magnitude of antipredatory behavioural changes induced by infection, with respect to local predation risk : host manipulation seemed as strong as predation risk, i.e transmissions opportunities, is low. With a correlational approach, we also evidenced variation in the magnitude of antipredatory behaviours according to local predation risk and conspecifics density, in uninfected individuals. In addition, we emphasized flexibility of behavioural responses to predator cues : individuals from populations experiencing high predation risk exhibited increased responses as predator cues concentrations increased. In contrast, individuals from populations experiencing low predation risk appeared to exhibit strong responses independent of predator cues concentrations, suggesting hypersensitivity. We supposed that these strategies would be closely related to the exposure to chronic predation risk. We therefore suggest the existence of an anxiety-like state that could result from the repetition of acute stress, i.e. fear, episodes. We made a first step through an experimental approach, evidencing the existence of both anxiety-like and fear behaviours in G. fossarum. Overall, these works pointed out the importance of predator-prey interactions in the study of parasite manipulation. More particularly, we evidenced variation and complex modulation of host antipredatory behaviours in accordance with local predation risk, and which may be closely related to an emotional state stemming from chronic predation stress. We therefore suggest some future directions to investigate, such as the underlying mechanisms of anxiety-like state, and the role of parasite in the modulation of this state that would modify the expression of antipredatory behaviours.
Les parasites à transmission trophique socrustacés amphipodent connus pour les changements phénotypiques qu’ils induisent chez leurs hôtes. Ces changements sont supposés favoriser la transmission des parasites vers un hôte définitif à travers la prédation de l’hôte intermédiaire. Ce phénomène de « manipulation parasitaire » a longtemps été vu comme un trait adaptatif des parasites. La manipulation reposant sur des interactions proie-prédateur, il est nécessaire de comprendre comment les comportements antiprédateur sont modulés par des facteurs exogènes (pression de prédation) et endogènes (infection parasitaire, état émotionnel, …) aux individus. Au cours de cette thèse, nous avons tenté d'approfondir la compréhension de ce phénomène, chez les s, en répondant à plusieurs questions : (1) quelle est l'étendue de la multi-dimensionnalité de la manipulation parasitaire par les Acanthocéphales, quantifiée au travers d'une méta-analyse ; (2) l'amplitude des changements de comportements antiprédateur varie-t-elle selon le contexte local de prédation ? ; (3) les comportements antiprédateur présentent-ils une flexibilité en lien avec le contexte local de prédation ? ; (4) le parasite "exploite" t-il la flexibilité comportementale des gammares sains, notamment en lien avec leur régulation émotionnelle de type anxiété ?. Au niveau inter-spécifique à l'échelle du phylum des Acanthocéphales, nous avons mis en évidence une altération marquée des comportements en lien avec la défense antiprédateur des hôtes (changement de micro-habitat, protection et réponse à des stimuli). Au niveau du couple hôte-parasite Gammarus fossarum, Pomphorhynchus tereticollis, nous avons montré que l’intensité des changements de comportements antiprédateur induit par l'infection (utilisation de refuge, phototaxie) présentait une variabilité inter-populationnelle, en lien avec le risque de prédation : la manipulation semble d’autant plus forte que la pression de prédation locale, i.e. les opportunités de transmission, est faible. Chez les individus sains, nous avons mis en évidence, par une approche corrélationnelle, une variabilité inter-populationnelle de l’intensité des comportements anti-prédateur en lien avec le risque local de prédation, et la densité de gammares conspéficiques. Nous avons également montré une flexibilité de la réponse au stimulus de prédation chez des individus provenant de populations où le risque de prédation était élevé, la réponse augmentant avec l’intensité du stimulus. En revanche, les individus provenant de populations à faible risque de prédation semblent montrer une réponse relativement forte indépendamment de l’intensité du stimulus, ce qui suggère une hypersensibilité. Ces études corrélationnelles, portant sur l'analyse de la variabilité inter-populationnelle selon les pressions de prédation locales, nous ont amenés à supposer que ces différentes stratégies seraient intimement liées à l’expérience d’un stress chronique de la prédation. Nous suggérons alors l’existence d’un état de long-terme de type anxiété qui pourrait être la résultante de la répétition d’épisodes de court-terme de peur. Nous avons effectué un premier pas en montrant expérimentalement l’existence de comportements de peur et de type anxiété chez G. fossarum. L’ensemble de ces travaux a démontré la place centrale des interactions proie-prédateur dans l’étude de la manipulation parasitaire. Plus précisément, nous avons mis en évidence une variabilité et une modulation complexe des comportements antiprédateur des hôtes en lien avec le contexte local de prédation, et qui pourraient trouver racine dans un état émotionnel lié au stress chronique de la prédation. Ces travaux ouvrent alors quelques pistes à investiguer telles que les mécanismes sous-jacents de cet état et l’éventuel rôle des parasites dans la modulation de cet état de type anxiété qui viendrait modifier l’expression des comportements antiprédateur.
Origine : Fichiers produits par l'(les) auteur(s)
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