Estuarine fish biodiversity of Socotra Island (N.W. Indian Ocean) : from the fish community to the functioning of Terapon jarbua populations
Biodiversité des poissons estuariens de l'Ile de Socotra (Nord-Ouest de l'Océan Indien) : du peuplement ichtyologique au fonctionnement des populations de Terapon jarbua
Résumé
Understanding connectivity between estuarine nurseries and marine habitats is fundamental to explore fish population dynamics and to the design of effective conservation and fisheries management strategies. The aim of this work was to provide the first faunistic and ecological baseline of Socotra Island (North-Western Indian Ocean) estuaries and lagoon fishes for governmental coastal managers and decision makers, with a particular focus on the population functioning of a sentinel species: Terapon jarbua. In this study, a multidisciplinary approach was developed to understand the functioning and importance of Socotra estuaries (TOCE's: Temporarily Open / Close Estuaries) and lagoons for marine fishes. Several biological and chemical tools (taxonomy, ecology, phylogenetics, population genetics, otolith microstructure, otolith microchemistry) were used and the main findings of this work are as follows: 1) Socotra estuaries are composed of 64 species in 30 families, a high figure by regional standards. The comparison with faunistic records from South Africa and Yemen mainland provides further support to Socotra's function as a biogeographic "stepping stone" for certain species. Moreover 33 out of the 64 recorded species were considered as relevant species for the local economy. This underscores the paramount importance of these coastal water bodies as spawning and nursery sites and for the sustainability of vital provisioning ecosystem services. 2) The phylogeography and the genetic structure of T. jarbua populations were analyzed considering Cytochrome c Oxidase subunit I and microsatellites and underlined two patterns of genetic structure. A high and significant genetic differentiation was observed at the scale of the Indo-West Pacific. Three population clusters could be drawn, the North-Western Indian Ocean cluster (Socotra, Yemen and Iran), the West Indian Shelf cluster and the Chinese Sea cluster. However, the large number of nucleotide differences raised some issues concerning the species identification as T. jarbua might be a species complex, despite the fact that it shows a characteristic color pattern easily identifiable. At the restricted scale of the North-Western Indian Ocean, recent population expansion after local extinctions during the Pleistocene glaciations might explain small but significant genetic differentiation. Considering microsatellites, genotyping highlighted a relatively high and significant genetic differentiation between estuaries, over the Socotra-Yemen region. Geographical distance is not a major structuring factor for T. jarbua populations in the wider Gulf of Aden region. The strict link between juvenile T. jarbua and TOCE's, and the opening/closing associated with possible demographic bottlenecks, could increase the local differentiation among estuaries. Although the dynamic environment of the region driven by the monsoon system could reduce the genetic differentiation between populations, the short larval stage duration and potential larval retention in particular sectors might reduce homogenization over larger geographical scale. 3) The analysis of otolith nucleus elemental composition suggested the existence of several marine spawning grounds, thus confirming the population genetics approach suggesting a regional model of metapopulation composed of open subpopulations (i.e. multiple sources and more or less pronounced mixtures of larval flows displaying a spatio-temporal variability). In addition, transect Sr:Ba ratio analysis along the otolith growth axis showed clear pattern of post larval migrations into estuarine nurseries where individuals remain for two years. Finally, otolith edges elemental fingerprint assignation tests to nurseries were highly accurate and could conduct in the future to the assessment of the contribution level of a particular nursery to the adult population of T. jarbua as well as others ecologically or economically important species.
La compréhension de la connectivité entre les nourriceries estuariennes et les habitats marins est fondamentale pour l'étude de la dynamique des peuplements et des populations de poissons et pour la conception de stratégies efficaces de conservation et de gestion des pêches. Le but de ce travail était donc de fournir une première référence faunistique et écologique des poissons des estuaires et du lagon de l'île de Socotra (Nord-Ouest de l'Océan Indien) pour les gestionnaires de la zone côtière, avec un accent particulier sur le fonctionnement des populations d'une espèce sentinelle: Terapon jarbua. Dans cette étude, une approche multidisciplinaire a été développée afin de comprendre le fonctionnement et l'importance des estuaires (TOCE's : Temporarily Open / Closed Estuaries) et du lagon de l'île de Socotra pour les poissons marins. Différents outils de la biologie et de la chimie (taxonomie, écologie, phylogéographie, génétique des populations, microstructure et microchimie des otolithes) ont été utilisés et les principales conclusions de ce travail sont les suivantes: 1) Les estuaires de Socotra sont composés de 64 espèces dans 30 familles, un chiffre élevé par rapport aux normes régionales. La comparaison avec les inventaires faunistiques d'Afrique du Sud et du Yémen suggère que Socotra joue le rôle de tremplin biogéographique, en permettant la connexion d'une grande variété de groupes taxonomiques provenant de différentes unités biogéographiques. De plus 33 des 64 espèces recensées sont considérées comme importantes pour l'économie locale, soulignant l'importance primordiale des estuaires comme sites de fraie et nourriceries, pour le fonctionnement durable des services écosystémiques. 2) La phylogéographie et la structure génétique des populations de T. jarbua ont été analysées considérant des marqueurs de type Cytochrome c Oxydase sous-unité I et microsatellites. Une différenciation génétique élevée et significative a été observée à l'échelle de l'Indo-Ouest Pacifique. Trois groupes de populations ont pu être identifiés, le groupe du Nord-Ouest de l'Océan Indien (Socotra, Yémen et Iran), le groupe de l'Ouest de l'Inde et le groupe de la Mer de Chine. Cependant, les grandes différences nucléotidiques observées soulèvent certaines questions concernant l'identification de l'espèce et suggèrent que T. jarbua pourrait être en réalité un complexe d'espèces, en dépit du fait que la coloration caractéristique de T. jarbua facilite son identification. A l'échelle plus restreinte du Nord-Ouest de l'Océan Indien, une expansion récente de la population de T. jarbua après des extinctions locales au cours des glaciations du Pléistocène pourrait expliquer la faible mais significative différenciation génétique. Le génotypage des marqueurs microsatellites souligne une différenciation génétique relativement élevée et significative entre les estuaires, sur le secteur Socotra-Yémen. Si la distance géographique n'est pas un facteur structurant majeur des populations de T. jarbua dans la région du Golfe d'Aden, le lien étroit entre les juvéniles T. jarbua et les TOCE, ainsi que les phénomènes d'ouverture associés à de possibles goulots d'étranglement démographiques dans ces systèmes côtiers, peuvent expliquer la mise en place d'une différenciation génétique locale significative entre les estuaires. Bien que l'environnement dynamique de la région puisse limiter la différenciation génétique, la courte durée du stade larvaire de cette espèce (25 jours estimés par la lecture des microstructures de l'otolithe) et la possible rétention des larves dans certains secteurs peuvent réduire l'homogénéisation à plus grande échelle géographique. 3) Les analyses de la composition élémentaire des nucleus d'otolithes suggèrent l'existence de plusieurs zones de fraie marines ; ces données confrontées aux résultats des investigations en génétique des populations suggèrent un modèle régional de métapopulation composée de sous-populations ouvertes…
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