Incorporation of metals in the egg of the cuttlefish Sepia officinalis and potential effects on the digestive and immune functions
Incorporation des métaux dans les œufs de la seiche commune Sepia officinalis et effets potentiels sur les fonctions digestives et immunitaires
Résumé
The common cuttlefish Sepia officinalis makes large reproductive migrations in spring to mate and spawn in coastal waters. The eggs are laid in shallow waters and are therefore likely subjected to the anthropogenic contaminations leading to potential toxicity effects of metals during the embryonic development. In this study, cuttlefish eggs revealed efficient accumulation capacities following exposure to 9 dissolved radiotracers (110mAg, 241Am, 109Cd, 57Co, 134Cs, 203Hg, 54Mn, 210Pb and 65Zn) all along the development time. In this context, the eggshell played a key role in the accumulation process, as the greatest fraction of most of these elements remained associated with its glycoproteic components. The radiotracers distribution showed that the eggshell acts as an efficient shield against trace element penetration during organogenesis, i.e. during the first month of development. A selective permeability of the eggshell appeared during the last stages of the development, i.e when the embryo growth began until hatching. The trace element capacities to diffuse through the eggshell seemed to be dependent of their chemical properties and of the biological processes of the embryogenesis. Thus, metals could be accumulated in the embryo with various affinities (i.e. Ag >> Zn > Hg > Mn > Co ≈ Cd > 134Cs ≠ 241Am, Pb).
All along the development time, the exposure of the eggs to Ag, Cd and Cu (1, 0.5 and 250 µg.l-1, respectively) in experimental conditions showed no effect on the egg growth and did not induce abnormalities or mortality in embryos, confirming the protective role of the eggshell during organogenesis. However, during the last developmental stages, Ag and Cd reduced the acid phosphatase activities, which are involved in the digestive processes, whereas Cu acted as an activator. Moreover, phenoloxidase-like activity, which is here reported in the embryo for the first time, was modulated during the post-organogenesis phase, following exposure to dissolved Ag and Cu.
Despite the protective role of the eggshell during the organogenesis, trace elements would be accumulated in the embryo during the first developmental stages following their maternal transfer in the egg. In this context, radiotracers technique highlighted that the maternal transfer was a selective way, 1) with only Ag, Se and Zn being transferred following a dietary exposure of the female to 110mAg, 241Am, 109Cd, 60Co, 134Cs, 54Mn, 75Se and 65Zn, and 2) Se and Zn being incorporated in the vitellus whereas Ag was found in similar proportions in the vitellus and in the eggshell.
All along the development time, the exposure of the eggs to Ag, Cd and Cu (1, 0.5 and 250 µg.l-1, respectively) in experimental conditions showed no effect on the egg growth and did not induce abnormalities or mortality in embryos, confirming the protective role of the eggshell during organogenesis. However, during the last developmental stages, Ag and Cd reduced the acid phosphatase activities, which are involved in the digestive processes, whereas Cu acted as an activator. Moreover, phenoloxidase-like activity, which is here reported in the embryo for the first time, was modulated during the post-organogenesis phase, following exposure to dissolved Ag and Cu.
Despite the protective role of the eggshell during the organogenesis, trace elements would be accumulated in the embryo during the first developmental stages following their maternal transfer in the egg. In this context, radiotracers technique highlighted that the maternal transfer was a selective way, 1) with only Ag, Se and Zn being transferred following a dietary exposure of the female to 110mAg, 241Am, 109Cd, 60Co, 134Cs, 54Mn, 75Se and 65Zn, and 2) Se and Zn being incorporated in the vitellus whereas Ag was found in similar proportions in the vitellus and in the eggshell.
Au printemps, la seiche commune Sepia officinalis effectue des migrations du large vers la côte pour se reproduire et mourir. La ponte a lieu en zone côtière, sujette à la contamination métallique d'origine anthropique, ce qui pose la question de la toxicité des éléments traces sur le développement embryonnaire. Dans ce travail, l'exposition à neuf radiotraceurs (110mAg, 241Am, 109Cd, 57Co, 134Cs, 203Hg, 54Mn, 210Pb et 65Zn) durant toute la durée du développement révèle que l'œuf de seiche possède de grandes capacités de bioaccumulation des éléments traces. Dans ce contexte, la capsule glycoprotéique de l'œuf joue un rôle majeur en fixant la plus grande proportion de ces éléments. La distribution des radiotraceurs dans l'œuf montre que cette capsule constitue une barrière protectrice contre la pénétration des métaux depuis la ponte jusqu'à la fin de l'organogenèse. Cependant, lorsque la phase de croissance de l'embryon et de l'œuf commence, la capsule montre progressivement une perméabilité sélective aux éléments traces jusqu'à l'éclosion. La disposition des composants de la capsule à les laisser diffuser à travers les différentes enveloppes qui la composent semble dépendante des propriétés chimiques des éléments traces mais aussi des processus biologiques liés à l'embryogenèse. Ainsi, certains éléments pénètrent dans l'œuf et s'accumulent dans l'embryon avec une affinité variable (i.e. Ag >> Zn > Hg > Mn > Co ≈ Cd > 134Cs ≠ 241Am, Pb).
Des expositions sur le long terme à l'Ag, au Cd et au Cu dissous (1, 0,5 et 250 µg.l-1, respectivement) en condition expérimentale, n'ont aucun effet sur la croissance de l'œuf et n'induisent ni malformation, ni mortalité des embryons, confirmant l'effet protecteur de la capsule pendant les stades sensibles de l'embryogenèse. Néanmoins, pendant la période de croissance de l'embryon, l'Ag et le Cd semblent ralentir l'augmentation de l'activité des phosphatases acides, impliquée dans les processus digestifs alors que le Cu révèle un effet stimulateur. De même, l'activité de type phénoloxydase, impliquée dans les fonctions immunitaires des Invertébrés, décrite pour la première fois dans l'embryon de seiche, est modulée par l'Ag et le Cu, lors de la phase post-organogenèse.
Malgré le rôle protecteur de la capsule durant l'organogenèse, les éléments traces peuvent s'accumuler dans les embryons dès les premiers stades de développement du fait de leur apport par transfert maternel. Dans ce contexte, l'utilisation des radiotraceurs montre que le transfert de la mère à l'œuf est sélectif, 1) seuls l'Ag, le Se et le Zn étant transférés suite à une exposition de la mère par de la nourriture marquée au 110mAg, à l'241Am, au 109Cd, au 60Co, au 134Cs, au 54Mn, au 75Se et au 65Zn et 2) le Se et du Zn étant stockés dans le vitellus de l'œuf alors que l'Ag se retrouve à la fois dans le vitellus et la capsule.
Des expositions sur le long terme à l'Ag, au Cd et au Cu dissous (1, 0,5 et 250 µg.l-1, respectivement) en condition expérimentale, n'ont aucun effet sur la croissance de l'œuf et n'induisent ni malformation, ni mortalité des embryons, confirmant l'effet protecteur de la capsule pendant les stades sensibles de l'embryogenèse. Néanmoins, pendant la période de croissance de l'embryon, l'Ag et le Cd semblent ralentir l'augmentation de l'activité des phosphatases acides, impliquée dans les processus digestifs alors que le Cu révèle un effet stimulateur. De même, l'activité de type phénoloxydase, impliquée dans les fonctions immunitaires des Invertébrés, décrite pour la première fois dans l'embryon de seiche, est modulée par l'Ag et le Cu, lors de la phase post-organogenèse.
Malgré le rôle protecteur de la capsule durant l'organogenèse, les éléments traces peuvent s'accumuler dans les embryons dès les premiers stades de développement du fait de leur apport par transfert maternel. Dans ce contexte, l'utilisation des radiotraceurs montre que le transfert de la mère à l'œuf est sélectif, 1) seuls l'Ag, le Se et le Zn étant transférés suite à une exposition de la mère par de la nourriture marquée au 110mAg, à l'241Am, au 109Cd, au 60Co, au 134Cs, au 54Mn, au 75Se et au 65Zn et 2) le Se et du Zn étant stockés dans le vitellus de l'œuf alors que l'Ag se retrouve à la fois dans le vitellus et la capsule.