Phylogeny and ecology cumulated approaches to determine the genetic basis of host specificity in plant pathogenic bacteria, case of Xanthomonas spp.
Approches cumulées de phylogénie et d'écologie pour déterminer les bases génétiques de la spécificité d'hôte des bactéries phytopathogènes, cas des Xanthomonas spp.
Résumé
Host specificity combines distinct successive phases of interaction between bacteria and host plant: attraction, ability to multiply on or inside the host and transmission to new hosts. We hypothesized that determinants responsible for bacterial host specificity are expressed starting from chemotactic attraction by host tissues and adhesion. We established the distribution of 70 genes involved in chemotactic attraction, chemical environment sensing and adhesion in a large collection of xanthomonad strains. These 173 strains belong to different pathovars of Xanthomonas spp and display different host ranges. Most pathovars (28/34) were characterized by unique repertoires of candidate genes highlighting a correspondence between pathovar clustering and repertoires of sensors and adhesins. In contrast, six pathovars may display the same repertoire. This may reflect common ecological behaviors. To further challenge our hypothesis, we tested for molecular signatures of selective pressures on genes encoding chemotactic sensors and adhesins of xanthomonad strains. We identified strong evidence of adaptive divergence acting on most candidate genes. Within X. axonopodis, candidate genes were identified to be under purifying selection or positive selection. Most of sites under positive selection were located in conserved domains within proteins. These finding suggest that purifying selection may act on genes involved in recognition of common structures of plant tissues and positive selection may act on genes coding for sensors and adhesins used for colonization of specific niches. These findings provide new insights in the evolutionary importance of chemotactic attraction and adhesion in the host specificity of plant pathogenic bacteria. Thus, events leading to host specificity may occur as early as chemotactic attraction by host and adhesion to tissues for plant pathogenic xanthomonads. Phylogenetical and genealogical analyses conducted on X. axonopodis strains strongly supported clustering of these strains into 6 subgroups corresponding to known subgroups within this species and indicated that the divergence between some subgroups is very ancient. Furthermore, recombination events due to genetic exchanges have been found to occur recently in X. axonopodis strains and some were associated to transfers of virulence-associated genes. All these data support the importance of perception of the environment and adhesion in the plant-microbe interactions.
La spécificité d'hôte est le résultat de plusieurs phases d'interaction avec l'hôte : attraction, multiplication, colonisation et transmission. Nous avons émis l'hypothèse que la spécificité d'hôte se dessine dès les étapes précoces d'attraction et d'adhésion. Pour tester cette hypothèse, nous avons sélectionné les gènes codant des senseurs du chimiotactisme (MCPs) et des régulateurs à deux composants, des transporteurs TonBdépendants et des adhésines, et avons déterminé leur distribution dans une collection de 173 souches appartenant à différents pathovars de Xanthomonas spp. ayant des gammes d'hôtes différentes. Les résultats obtenus montrent que la majorité des pathovars (28/34) présente des répertoires uniques et propres de ces gènes candidats, indiquant une corrélation entre le répertoire des gènes candidats et la gamme d'hôte. Six pathovars non individualisés partagent chacun leur répertoire avec seulement un autre pathovar. Ces similarités pourraient refléter des spécificités écologiques communes. Les analyses de séquences des gènes codant les senseurs du chimiotactisme et les adhésines ont révélé la présence de signaux de sélection positive dans la divergence adaptative entre les espèces de Xanthomonas spp. Au sein de l'espèce X. axonopodis, les gènes candidats sont soumis à une pression de sélection positive ou purificatrice. La pression de sélection positive s'exerce sur des sites appartenant à des domaines fonctionnels de ces protéines. Ces résultats suggèrent que la pression de sélection purificatrice agirait sur les gènes impliqués dans la reconnaissance de molécules végétales communes alors que la pression de sélection positive agirait sur les gènes impliqués dans la reconnaissance de molécules spécifiques d'une niche particulière. Ces résultats révèlent que la spécificité d'hôte se dessine dès les étapes précoces d'attraction et d'adhésion à la plante. Les études phylogénétiques et généalogiques menées sur les souches de X. axonopodis confirment l'existence de sous-groupes au sein de cette espèce et indiquent une divergence très ancienne pour certains d'entre eux. Malgré un long isolement de ces sous-groupes, de nombreux échanges de matériel génétique ont été identifiés et associés à des transferts de gènes codant des facteurs de virulence. Les résultats présentés montrent l'importance de la perception de l'environnement et de l'adhésion dans les interactions entre les bactéries phytopathogènes et les leurs plantes hôtes.